目前F-35的飞行小时成本为36000美元，在2019年该机的每小时飞行成本为约43000美元，洛克希德·马丁公司从2015~2019年将每飞行小时的成本降低了15%，从2019~2021年又降低18%；但为了实现25000美元的飞行小时目标，该公司必须在2025年之前将飞行成本数字下调30%以上。
美国军方对此的态度是，每小时25000美元的成本数字并不是在当前条件下对未来需求的预测，而是一个“目标”，意思是说F-35的运营成本数字“有条件要达到，没有条件创造条件也要达到”（That’s a target, and it’s not our projection of where we’re actually going to be）。
这是因为在与其他四代机相比时，F-35A每小时36000美元的使用成本仍显过高。例如F-15E战斗机的平均成本约为每飞行小时26700美元，而F-35计划取代的F-16C/D战斗机，在2019年的运行费用为每小时22746美元。
洛克希德·马丁公司对F-35的运营成本降低的目标充满信心，认为如果五角大楼签署一项为期五年的基于绩效的F-35维持物流合同，就将使F-35实现上述每小时25000美元的目标。
但是美国空军对此的信心并不很充足，在一份简报中空军表示他们对洛马公司的目标“并不是太有信心”。
从“低端”变成“高端” 对于F-35战斗机的态度，美国空军的态度也与传统上产生了变化。空军参谋长查尔斯·布朗不久前表示，“F-35是法拉利，您不会每天开车上法拉利，而只能在周日开车。与之类似，F-35是我们的‘高端’战斗机，我们要确保不会在低端战斗中过多地使用它。”言下之意，布朗将军把F-35当成与F-22并列的高端战斗机，这与该机在1996年时提出的最初构想大不相同。
按照当时的设想，JSF项目原本要生产数千架战斗机，以取代空军，海军和海军陆战队库存中几乎所有四代战机。例如仅美国空军就需要近1800架F-35来替代老化的F-16和A-10，并与F-22构成高低搭配中的“低端”战斗机。F-35战斗机定位为多用途战斗机，可同时担负多种作战任务，主要任务包括压制／摧毁敌方防空（DEAD/ SEAD）、空中交战等。
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